Il fascino perdurante della neotenia

Eterotopia ed eterocronia sono due modelli di diversificazione biologica che possono entrambi contribuire a spiegare l’evoluzione della morfologia di varie specie animali (Zollikofer et al. 2004). In particolare, l’eterotopia, o neomorfosi, si riferisce alla comparsa di caratteristiche nuove, e specifiche di un certo gruppo tassonomico, che originano da modifiche nelle caratteristiche spaziali del programma di sviluppo morfologico ancestrale di una specie animale. L’eterocronia, invece, genera diversità biologica attraverso modifiche nelle caratteristiche temporali del programma di sviluppo ancestrale di una specie, il quale può essere velocizzato, come nel caso della peramorfosi, oppure rallentato, come nel caso della pedomorfosi. Quest’ultimo modello risulta di particolare interesse negli studi sull’evoluzione del cane dal lupo. Infatti, si è spesso ipotizzato che, nel corso della domesticazione del cane, la selezione avrebbe favorito geni coinvolti nella regolazione del tasso di sviluppo ontogenetico, e che ciò avrebbe condotto all’evoluzione di cani che, in età adulta, mostrano tratti morfologici e comportamentali osservabili nelle forme giovanili del lupo (neotenia; Frank & Frank 1982; Price 1984; Morey 1992; Coppinger &Schneider 1995; Kaminski et al. 2019). Un esempio è rappresentato dai rapporti metrici del cranio dei cani moderni che sono relativamente più larghi e più corti rispetto ai crani dei lupi adulti e più simili a quelli dei lupi giovani (Wayne 1986). Comunque, l’ipotesi che le diverse razze e tipologie canine siano differenziabili in base al grado di pedomorfosi (o di neotenia) esibito è stata testata da uno studio (Drake 2011) che si è avvalso di una metodologia sofisticata come la morfometria geometrica tridimensionale per confrontare la forma di centinaia di crani di cani adulti appartenenti a razze moderne con quella di un campione altrettanto grande di crani di lupi, sia giovani che adulti. Questo studio (di cui ho scritto una sintesi più ampia in un altro blog) ha riscontrato delle differenze significative tra la morfologia cranica dei cani adulti e quella delle forme giovanili del lupo, portando alla conclusione che i cani moderni, compresi quelli brachicefali, sono neomorfici rispetto al lupo e non pedomorfici come si era supposto. Questi risultati, e l’indiscutibile rigore metodologico con il quale sono stati ottenuti, hanno condotto perfino alcuni dei maggiori sostenitori dell’ipotesi che i cani siano dei “lupi pedomorfici” ad abbandonarla in favore di altre teorie (es. Lord et al. 2016). Tuttavia, una ricerca scientifica più recente (Geiger et al. 2017) ha in qualche modo riaperto il dibattito sull’argomento. Questo nuovo studio ha utilizzato il medesimo approccio metodologico per analizzare la morfologia cranica di un campione più piccolo di cani e lupi ma, a differenza dello studio precedente, ha considerato anche cani giovani (con denti da latte), e cani rappresentanti di popolazioni primitive tra i quali esemplari archeologici risalenti al Neolitico e all’età del ferro (nel complesso sono stati studiati i crani di 39 lupi, di cui 15 giovani, e 71 cani, di cui 19 giovani; età compresa tra i 12 giorni e i 10 anni). Innanzitutto, l’inclusione dei cani primitivi ha permesso ai ricercatori di constatare che anche essi presentano una forma cranica significativamente diversa da quella degli stadi giovanili del lupo, e di concludere che i caratteri neomorfici del cranio dei cani non conseguono dalla selezione delle razze moderne (le uniche che erano state considerate nella ricerca precedente), ma riflettono processi ontogenetici ed evolutivi che operavano già nelle prime fasi della domesticazione. Da un lato quindi, questo nuovo studio conferma che i cani domestici non possono essere considerati come dei semplici “lupi pedomorfici”. D’altra parte lo studio comparativo dello sviluppo ontogenetico del cranio dei cani e dei lupi suggerisce che l’eterocronia (e quindi anche la pedomorfosi) possa contribuire a spiegare almeno una parte della variabilità morfologica osservata nei cani stessi. Nello specifico, gli autori hanno applicato ai dati morfometrici un’analisi delle componenti principali (PCA), la quale ha permesso di ricavare una dimensione (per semplicità si pensi ad un’estensione misurabile) che spiega da sola più del 50% della variabilità presente nei dati stessi. Questa dimensione separa ad un estremo (punteggi massimi) i crani caratterizzati da scatola cranica relativamente piatta e muso allungato e stretto, tipici dei cani e dei lupi adulti, e all’altro estremo (punteggi minimi) i crani caratterizzati da scatola cranica relativamente “alta” con muso largo e corto, tipici dei cani e dei lupi giovani. In altre parole, la prima dimensione ricavata dalla PCA descrive la traiettoria dello sviluppo ontogenetico dei cani e dei lupi, in entrambi i quali, durante la crescita, il muso tende a diventare più lungo e più stretto e la scatola cranica tende ad appiattirsi in senso dorso-ventrale. Fatto rilevante, alcuni dei cani giovani esaminati nello studio (akita e dingo australiano) hanno fatto registrare, lungo la prima dimensione ricavata dalla PCA, punteggi più bassi rispetto a quelli dei giovani lupi di età corrispondente. In altre parole, i crani dei giovani akita e dingo appaiono “pedomorfici” rispetto a quelli dei lupi della stessa età, come se il loro sviluppo fosse proseguito lungo una traiettoria parallela a quella dello sviluppo dei lupi ma ad un tasso più lento. Al contrario, i levrieri afgani adulti hanno fatto registrare, lungo la stessa dimensione, punteggi più alti di quelli dei lupi adulti, ovvero i loro crani appaiono “peramorfici” in confronto a quelli dei lupi, come se il loro sviluppo fosse stato velocizzato rispetto al programma ancestrale. Pertanto, in nessun senso i levrieri possono essere considerati come dei “lupi pedomorfici o neotenici”. Per quel che riguarda la seconda dimensione ricavata dalla PCA, che spiega una percentuale molto minore della variabilità presente nei dati morfometrici, essa discrimina le diverse tipologie di cani dai lupi principalmente in base al grado di rotazione del muso rispetto alla base del cranio e indipendentemente dall’età, e non ha relazione con i cambiamenti eterocronici. In conclusione, sulla base degli studi più recenti, si può ipotizzare che eterotopia (neomorfosi) ed eterocronia abbiano entrambe contribuito all’evoluzione della morfologia dei cani. Il cranio dei cani domestici (primitivi e moderni) presenta, sin dall’età perinatale, delle caratteristiche morfologiche specifiche non riscontrabili nei lupi e derivanti da modifiche spaziali del programma di sviluppo ancestrale (componente eterotopica della variabilità morfologica). Cani e lupi sembrano presentare delle traiettorie di sviluppo del cranio parallele, ma in diverse tipologie di cani lo sviluppo potrebbe essere stato rallentato o velocizzato rispetto al programma ancestrale (componente eterocronica della variabilità morfologica), presumibilmente a seguito di cambiamenti genetici (e/o epigenetici) selezionati durante le prime fasi della domesticazione. Tuttavia, ritengo che, allo scopo di confermare queste ipotesi, sia necessario replicare questi studi utilizzando un campione molto più grande di cani e lupi che comprenda individui appartenenti a tutte le classi di età.

Roberto Bonanni

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Due cani dalla morfologia cranica “estrema”  – Two dogs wih an “extreme” cranial morphology –    Source: https://heatstroke.dog/2018/09/14/the-wonder-of-bone/

 

Neoteny is a “die-hard” theory in studies on dog evolution

Heterotopy and heterochrony are two patterns of biological differentiation between taxa and both of them can contribute to explain the evolution of animal morphology (Zollikofer et al. 2004). In particular, heterotopy, or neomorphosis, refers to the evolution of novel, taxon specific traits that arise from modifications of spatial aspects of the ancestral developmental program. On the other  hand, heterochrony generates biological diversity through modifications of temporal characteristics of the ancestral developmental program of a given species. Within the framework of heterochronic changes, peramorphism denotes an accelerated or prolonged development, whereas paedomorphosis usually refers to a reduction in the rate of development. The latter model is especially relevant to the studies about the evolution of the domestic dog from the wolf. Actually, it has often been suggested that, during dog domestication, selection would have favored genes involved in the regulation of the rate of development, leading to the evolution of dogs that retain morphological and behavioural traits observable in juvenile wolves at adulthood (neoteny; Frank & Frank 1982; Price 1984; Morey 1992; Coppinger &Schneider 1995; Kaminski et al. 2019). For instance, linear measurements of modern dogs’ skulls show that they are relatively wider and shorter if compared to those of adult wolves and more similar to those of juvenile wolves (Wayne 1986). However, the hypothesis that different dog breeds and populations can be differentiated on the basis of their degree of paedomorphosis (or neoteny) has been tested in a study (Drake 2011) that employed a sophisticated methodology, such as 3D geometric morphometry, to compare the skull shape of hundreds of adult dogs, belonging to modern breeds, with that of a comparable sample of wolves, both juvenile and adult. This study (I wrote a more detailed summary of it on another blog) found that the skull shape of adult dogs is significantly different from that of adult wolves, leading to the conclusion that modern dogs, including brachycephalic breeds, are neomorphic if compared to wolves, and not paedomorhic as previously supposed. These results, obtained using a very rigorous methodological approach, led even some of the major supporters of the hypothesis that dogs are “paedomorphic wolves” to abandon it in favour of alternative theories (e.g. Lord et al. 2016). Nevertheless, a more recent scientific paper (Geiger et al. 2017)  contributed to reopen the debate about this topic. This new study has emplyoed the same 3D methodological approach as that used by Drake (2011) to analyse the skull shape of a somewhat smaller sample of dogs and wolves although, unlike the previous study, it has included also juvenile dogs (i.e. those still having deciduous teeth) as well as dogs belonging to populations of ancient origin, including archaeological specimens dating from the Neolithic period and the Iron Age (overall, the authors studied the skulls of 39 wolves, 15 of whom were juveniles, and of 71 dogs, 19 of whom were juveniles; the age of the specimens ranged from 12 days to 10 years). First of all, the inclusion of primitive dogs has allowed researchers to assess that even the skull shape of these animals is significantly different from that of juvenile wolves, and thus to conclude that the neomorphic features of dog skull did not arise as a consequence of recent artificial selection of modern breeds (the only breeds that were considered in the previous study), but they probably resulted from ontogenetic and evolutionary processes operating during the early stages of domestication. Therefore, on the one hand, this new study confirms that domestic dogs cannot be simply regarded as “paedomorphic wolves”. On the other hand, the comparative study of the ontogenetic development of the crania of dogs and wolves suggests that heterochrony (including paedomorphosis) may contribute to explain at least a portion of the overall morphological variability observed in dogs. Specifically, the authors of this study analysed their morphometric data using a principal component analysis (PCA), a multivariate statistical procedure which allowed to extract a dimension (for simplicity think about a measurable extent) explaining alone more than 50% of the total variation in the morphometric data. This dimension differentiates at one extreme (highest scores) skulls characterized by relatively flattened braincases and by elongated and narrow rostra, typical for adult dogs and wolves, and at the other extreme (lowest scores) skulls characterized by relatively high braincases and by short and wide rostra, typical for juvenile dogs and wolves. In other words, this first PCA dimension describes the ontogenetic trajectory of cranial shape change in dogs and wolves: in both of them, during growth, a relative elongation and narrowing of the rostrum as well as a dorsoventral flattening of the braincase are observed. A relevant point is that some of the juvenile dogs considered in this study (akita and Australian dingoes) scored lower values on the the first PCA dimension than juvenile wolves of the same age. In other words, the crania of both juvenile akitas and Australian dingoes appeared to be “paedomorphic” relative to those of wolves of the same age, meaning that their cranial shape appeared to have developed along a trajectory parallel to that of wolves, although at a lower rate. Conversely, adult Afghan hounds scored higher values on the first PCA dimension than adult wolves, i.e. their crania appeared to be peramorphic relative to those of wolves, meaning that they appeared to have developed at a higher rate if compared to the ancestral developmental program. Therefore, there is no way that Afghan hounds, and probably greyhounds, can be regarded as “paedomorphic or neotenic wolves”. As regards the second dimension extracted by the PCA, which explained a much lower portion of the total variability in the morphometric data, it appeared to discriminate different dog populations and wolves mainly on the basis of the degree of rotation of the rostrum relative to the cranial base, and independently of age; moreover, it did not concern heterochronic changes. In conclusion, based on the results of these recent studies, it can be hypothesized that both heterotopy (neomorphosis) and heterocrony affected the evolution of the morphology of dogs. The cranium of both primitive and modern domestic dogs shows, since the perinatal period, specific morphological features that are not observed in wolves, and that result from spatial changes in the ancestral developmental program (heterotopic component of the morphological variability). Dogs and wolves seem to show cranial ontogenetic trajectories that are parallel to each others, although in different dog populations the rate of development may have been either decreased or increased relative to that of the ancestral developmental program (heterochronic component of the morphological variability), presumably as a consequence of genetic (and/or epigenetic) changes selected during the early stages of domestication. Nevertheless, I believe that, in order to confirm these hypotheses, it is necessary to replicate the above studies using a much larger sample of dogs and wolves, comprising animals beloging to all age classes.

Roberto Bonanni

 

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